Composição da base de dados
Até à data, um número considerável de artigos científicos sobre o milho GE está presente na literatura (6.006 publicações examinadas). No entanto, com base nos critérios adoptados para a selecção de dados, apenas 76 publicações foram elegíveis para as meta-análises. Esta selecção sugere que há necessidade de mais investigação de campo com uma cobertura geográfica mais ampla e com comparadores e concepção de campo apropriados que permitam análises estatísticas robustas. É interessante notar que na Europa existe um número relativamente grande de estudos de campo realizados em vários estados membros da União Europeia, apesar do milho geneticamente modificado ser cultivado extensivamente apenas em Espanha, devido às restrições legislativas nacionais nos outros países. Além disso, há necessidade de publicar dados de investigação de uma forma mais padronizada, por exemplo, fornecendo dados em bruto com pelo menos três réplicas, permitindo o cálculo da variância. No que diz respeito à partição dos híbridos de GE por traço no conjunto de dados de rendimento de grãos, notámos que faltavam híbridos HT de um único evento e isto não permitiu a avaliação de uma categoria tão importante de híbridos de GE de milho sobre o rendimento de grãos e os outros traços agro-ambientais ligados ao desenvolvimento da resistência das ervas daninhas aos herbicidas. Finalmente, notámos que algumas categorias não estavam adequadamente cobertas na nossa base de dados, tais como biodiversidade e ciclos biogeoquímicos do solo, que são os processos que modulam a prestação de serviços agro-ecológicos23.
Efeitos no rendimento dos grãos
O nosso estudo indicou que os híbridos de milho GE aumentaram o rendimento em 10,1%, correspondendo a 0,7 t ha-1, calculado sobre o rendimento médio dos grãos das isolinas GE ou quase isolinas no conjunto de dados. Estes resultados, baseados num elevado número de observações (n = 276), confirmaram essencialmente resultados anteriores15, mostrando um aumento do rendimento do milho GE de 0,6 t ha-1. Numa meta-análise das respostas de rendimento dos híbridos de milho GE em Espanha14 , foram registados aumentos de rendimento semelhantes (5,6% correspondentes a 0,7 t ha-1), e foram registados rendimentos mais elevados na Alemanha e na África do Sul (12,2 e 24,6%, correspondentes a 1,1 e 1,8 t ha-1, respectivamente). O aumento do rendimento do milho GE, calculado através da desagregação dos dados comunicados por Klümper e Qaim16, foi de 18,1%. Este maior rendimento em comparação com os nossos resultados (18,1% vs 10,1%) pode ser causado pelo facto de Klümper e Qaim terem incluído capítulos de livros, literatura cinzenta e outros conjuntos de dados que foram excluídos para a nossa meta-análise. De facto, isto é apoiado pela observação de que o tipo de publicação (ou seja, estudos publicados em revistas revistas por pares ou não revistas por pares) afectou o resultado da análise16. No nosso estudo descobrimos que o aumento do rendimento do milho GE variou em relação ao tipo de híbrido, variando de 5,6 a 24,5% em híbridos empilhados duplos e quádruplos, respectivamente. Híbridos empilhados quádruplos proporcionaram maiores rendimentos de grãos. Isto poderia estar relacionado com uma maior protecção global contra pragas devido à inserção de multi-eventos que proporcionavam resistência à Coleoptera e Lepidoptera10,24, confirmando o resultado positivo das novas tecnologias de engenharia genética13. As perdas globais de produção de milho devido a pragas e ervas daninhas são estimadas em 31,2% e 10,5%, respectivamente25, enquanto o ganho de rendimento proporcionado pela gestão de pragas por insecticidas químicos é estimado em cerca de 18%26.
Efeitos nos produtos químicos de protecção das culturas
Devido aos critérios de selecção adoptados, no nosso estudo não encontrámos um número suficiente de dados para analisar a quantidade de insecticidas e herbicidas utilizados no milho GE em comparação com as isolinas ou quase isolinas e para realizar uma análise económica. Outros autores estimaram que no período de 1996 a 2011 a adopção do milho GE HT e IR causou uma redução do volume do ingrediente activo dos herbicidas e insecticidas de 10,1% e 45,2%, respectivamente27. Segundo este estudo, a adopção de culturas GE HT resultou principalmente numa mudança do perfil dos herbicidas usados, e a tecnologia GE IR reduziu efectivamente os insecticidas usados para controlar importantes pragas de culturas.
Metanálises anteriores comparando culturas Bt e culturas não-Bt que tinham sido tratadas com insecticidas17,18,20. Estes estudos indicaram que os sistemas que utilizam tecnologia GE também beneficiaram de um melhor controlo biológico de todas as pragas que a tecnologia não afecta. Isto poderia ser considerado um benefício indirecto da tecnologia.
Efeitos nos traços de qualidade
Os resultados indicam claramente que os grãos de milho GE contêm quantidades inferiores de micotoxinas (29%), fumonisina (31%) e triotecens (37%) do que o seu homólogo não GE. O menor teor de micotoxinas parece estar relacionado com a menor incidência de ataque de insectos, uma vez que o milho GE resultou em 59,6% menos espigas danificadas em comparação com as correspondentes isolinas ou quase isolinas. Os insectos promovem a colonização fúngica actuando como vectores de esporos fúngicos e criando feridas em grãos sobre os quais a germinação de esporos fúngicos é favorecida durante o cultivo e armazenamento com a consequente acumulação de micotoxinas nos grãos28,29,30. As micotoxinas são tóxicas e cancerígenas para os seres humanos e animais, e o elevado teor de micotoxinas nos grãos, para além do risco para a saúde, provoca a rejeição dos grãos pelo mercado ou a redução do preço de mercado. Pelo contrário, o menor teor de micotoxinas nos grãos de milho GE pode ajudar a minimizar a exposição dos seres humanos a toxinas perigosas para a saúde através da dieta. O risco de exposição a micotoxinas é particularmente grave nos países em desenvolvimento. Em condições secas e quentes o milho é cultivado sob stress de seca e faltam recursos tecnológicos e infra-estruturas para a monitorização alimentar de rotina; ambos os factores favorecem o desenvolvimento de fungos toxinogénicos31. Num cenário de mudança climática com redução da precipitação e aumento da temperatura, o milho será cada vez mais sujeito ao stress da seca32 e mais susceptível ao ataque de fungos33,34,
O procedimento de autorização antes do cultivo de culturas GE exige a equivalência substancial da composição com culturas não GE como ponto final35. Para além dos níveis de micotoxinas, os nossos resultados indicaram que a composição dos grãos de milho GE não diferia da das isolinas para o teor de proteínas, lípidos, ADF, NDF e TDF, e confirmam o que foi encontrado na equivalência de composição entre culturas GE e comparadores não GE ao longo das últimas duas décadas36.
Impacto em TOs e NTOs
A broca europeia do milho Ostrinia nubilalis (Hubner) (Lepidoptera: Crambidae) e a broca mediterrânica do caule do milho Sesamia nonagrioides Lefebvre (Lepidoptera: Noctuidae), juntamente com o crisomelídeo do milho ocidental (Diabrotica virgifera virgifera Le Conte) (Coleoptera: Chrysomelidae) são pragas comuns que afectam o milho34. No nosso estudo, apenas os dados sobre a abundância de Diabrotica spp. foram suficientes para realizar uma meta-análise fiável. Os nossos resultados indicaram claramente que o milho GE foi altamente eficaz contra a infestação de Diabrotica spp. com 89,7% de diminuição de pragas em comparação com as isolinas não-GE. Todos os dados utilizados foram recolhidos em experiências de campo em que não foi aplicado qualquer insecticida. A eficácia das culturas de IR contra pragas de insectos é o principal objectivo da engenharia genética das culturas e os nossos dados confirmam que este objectivo foi alcançado, embora a utilização do número de adultos Diabrotica possa ser considerada como um indicador não inteiramente fiável, uma vez que os danos são causados na sua maioria por larvas. Além disso, a resistência à Diabrotica nos híbridos de milho de última geração é indicada pelos produtores de sementes GE como sendo parcial e estão em curso tentativas para melhorar ainda mais o traço de resistência utilizando a interferência do RNAi (RNAi) como uma nova estratégia13.
Embora a elevada eficácia das culturas de IR, não se pode excluir a evolução da resistência às pragas e uma consequente redução da eficácia das culturas de GE. Na verdade, a resistência e resistência cruzada ao milho Bt foram recentemente detectadas na Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) em Porto Rico37, Busseola fusca (Fuller) (Lepidoptera: Noctuidae) na África do Sul38 e na Coleoptera D. virgifera em Iowa39, embora a implementação de refúgios tenha sido mandatada nos EUA, UE, Austrália e noutros locais40. A estratégia de refúgio, implementada com práticas de gestão distintas41,42, baseia-se na ideia de que os refúgios, que consistem em plantas não-bt hospedeiras perto ou em campos de culturas Bt, produzem pragas susceptíveis que acasalam com os raros indivíduos resistentes que sobrevivem nas culturas Bt. Outra abordagem recente para atrasar a evolução da resistência às pragas consiste no desenvolvimento de culturas Bt que expressam mais de uma toxina Cry, como as múltiplas culturas Bt empilhadas/piramidais43,
O nosso estudo mostrou que o milho GE não afectou significativamente a maioria das famílias NTOs, nomeadamente Anthocoridae, Aphididae, Araneae, Carabidae, Chrysopidae, Coccinellidae, Nabidae, Nitidulidae e Staphylinidae. Pelo contrário, detectámos uma diminuição considerável em Braconidae44,
Overall, os resultados das NTOs são consistentes com os resultados anteriores17 , não mostrando quaisquer efeitos do milho IR GE em diferentes taxas de insectos NT, excepto a presença de Hymenoptera que era mais baixa no milho GE. Da mesma forma, nenhum efeito do milho Bt em 26 táxones de artrópodes, incluindo herbívoros, predadores, omnívoros, parasitoides e compositores, foi detectado numa meta-análise dos resultados de 13 ensaios de campo em Espanha19.
O decréscimo observado de Braconidae, na sua maioria representado por M. cingulum (98% das observações), nas culturas de GE está de acordo com outras descobertas18 que mostraram um decréscimo das populações pertencentes à guilda funcional dos parasitoides. Uma vez que a abundância de parasitoides depende em grande parte da abundância do hospedeiro alvo da praga, a diminuição observada de M. cingulum no milho GE é muito provavelmente um efeito indirecto da diminuição de O. nubilalis causada pelo milho GE.
Diferentemente de outros resultados19 , cobrindo uma área limitada da Península Ibérica NE, encontramos, com base em observações obtidas em três continentes, um aumento em Cicadellidae, embora não apoiado pela análise de sensibilidade revelando que este resultado não pode ser considerado robusto.
De um ponto de vista metodológico, todas as meta-análises acima referidas levaram em consideração um maior número de observações, incluindo experiências que não têm os comparadores e estatísticas apropriados e que abrangem a literatura cinzenta.
Impacto na decomposição da biomassa
A nutrição vegetal e a qualidade do solo são directamente afectadas pela decomposição da matéria orgânica, que por sua vez depende da composição do tecido vegetal, das condições ambientais e da biota do solo. As nossas análises indicaram que a concentração de lignina nas folhas e caules não se alterou entre o milho GE e as suas isolinas. A quantidade e qualidade da lignina são consideradas as principais características que afectam a taxa de decomposição da biomassa vegetal porque a lignina é o componente mais recalcitrante dos tecidos vegetais e oferece protecção aos polissacáridos associados, proteínas, e outros componentes vegetais mais susceptíveis à biodegradação (por exemplo,45,46,47). As taxas de perda de massa do lixo estão correlacionadas com a lignina inicial e o conteúdo de N48,49. Consistentemente, não observámos qualquer diferença na perda de massa do caule entre as culturas GE e as suas isolinas. Pelo contrário, encontramos diferenças significativas na perda total de biomassa que inclui todos os resíduos das culturas (folhas, caules e borlas). Este desacordo pode dever-se a diferenças entre a GE e as suas isolinas na proporção e composição dos órgãos vegetais no resíduo, ou seja, talos e folhas que têm uma taxa de degradação distinta50,51. Infelizmente, não foi possível comparar os resultados da perda de biomassa com os dos fluxos de CO2 no solo e do armazenamento de C no solo devido a um número insuficiente de dados a analisar.
Estudos laboratoriais e de estufa sobre o milho IV e HT chamaram a atenção para as proteínas GE no solo e os seus efeitos potenciais na biota do solo (por exemplo,52,53), mas poucos estudos avaliaram os efeitos do milho GE na biota do solo em condições de campo e não pudemos realizar uma meta-análise devido à escassez de dados para taxa única ou porque os dados não preenchiam os critérios da meta-análise. Especificamente, as comparações de campo de milho GE e não GE revelaram diminuições esporádicas na biomassa de amebas, minhocas, flagelados, ciliados, bem como de nematódeos sem diferença ou pequena diferença na composição da comunidade de nematódeos54,55,56. Portanto, no caso dos nemátodos que utilizam como recurso alimentar bactérias, fungos ou plantas, o milho GE parece ter um efeito directo em recursos alimentares específicos em vez de ter um efeito indirecto54. Além disso, a biomassa e actividade microbiana do solo não mudou entre o milho GE e o milho não GE54,55,57. Os perfis da comunidade bacteriana na rizosfera não foram modificados ou apenas ligeiramente modificados por híbridos de milho HT55,58 e híbridos de milho IR54,55,57. No entanto, se algumas ligeiras alterações da comunidade bacteriana ocorreram, verificou-se que estas não foram persistentes55, provavelmente devido à rápida degradação ou inactivação de toxinas no solo em condições de campo53. Finalmente, a comunidade micorrízica arbuscular (FMA), abundância de esporos e colonização radicular não se alterou no milho Bt versus milho não Bt, sugerindo que o cultivo de milho Bt pode não ter impacto na FMA no solo em condições de campo59.
Em conclusão, a nossa meta-análise de 21 anos de dados de campo sobre o impacto agro-ambiental do milho GE mostra claramente os benefícios em termos de aumentos no rendimento e qualidade dos grãos, e em diminuições do insecto alvo Diabrotica spp. A nossa análise destaca um efeito modesto ou nulo na abundância de insectos não alvo, sugerindo nenhum efeito substancial na diversidade da comunidade de insectos. Isto confirma os resultados anteriores em NTOs e alarga os nossos conhecimentos a novos taxa. Fornecemos também fortes provas de que o cultivo de milho GE reduz o teor de micotoxinas nos cereais. Uma vez que a contaminação anual com micotoxinas nos grãos de milho conduz a elevadas perdas económicas em todas as regiões do mundo, a protecção das plantas de milho através da utilização de tecnologia GE contra os danos dos insectos, favorecendo o desenvolvimento de fungos toxinogénicos, pode ser vista como uma ferramenta eficaz para reduzir a contaminação dos grãos. Isto pode levar a aumentos do rendimento económico e da qualidade da produção e a reduções da exposição humana às micotoxinas, reduzindo assim os riscos para a saúde. Finalmente, à medida que a tecnologia GE avança envolvendo novas culturas, novas características e novos países adoptivos, novos dados experimentais de campo devem ser disponibilizados num formato aberto e normalizado, permitindo aos investigadores e reguladores tirar mais conclusões sobre os riscos agro-ambientais e sanitários das culturas GE.