Composición de la base de datos
Hasta la fecha, existe un número considerable de artículos científicos sobre el maíz transgénico en la literatura (6.006 publicaciones examinadas). Sin embargo, sobre la base de los criterios adoptados para la selección de datos, sólo 76 publicaciones fueron elegibles para los meta-análisis. Esta selección sugiere que es necesario realizar más investigaciones de campo con una cobertura geográfica más amplia y que cuenten con comparadores adecuados y un diseño de campo que permita realizar análisis estadísticos sólidos. Es interesante observar que en Europa hay un número relativamente grande de estudios de campo realizados en varios estados miembros de la Unión Europea, a pesar de que el maíz transgénico se cultiva extensamente sólo en España, debido a las limitaciones legislativas nacionales en los demás países. Además, es necesario publicar los datos de la investigación de una manera más estandarizada, por ejemplo, proporcionando datos brutos con al menos tres réplicas, lo que permite el cálculo de la varianza. En lo que respecta a la división de los híbridos GE por rasgos en el conjunto de datos de rendimiento de grano, observamos que faltaban los híbridos HT de un solo evento, lo que no permitía evaluar una categoría tan importante de híbridos GE de maíz en cuanto al rendimiento de grano y a los demás rasgos agroambientales relacionados con el desarrollo de la resistencia de las malas hierbas a los herbicidas. Por último, observamos que algunas categorías no estaban adecuadamente cubiertas en nuestra base de datos, como la biodiversidad y los ciclos biogeoquímicos del suelo, que son los procesos que modulan la provisión de servicios del agroecosistema23.
Efectos sobre el rendimiento de grano
Nuestro estudio indicó que los híbridos de maíz GE aumentaron el rendimiento en un 10,1%, lo que corresponde a 0,7 t ha-1, calculado sobre el rendimiento medio de grano de las isolíneas GE o casi isolíneas en el conjunto de datos. Estos resultados, basados en un elevado número de observaciones (n = 276), confirmaron esencialmente los resultados anteriores15, que mostraban un aumento del rendimiento del maíz GE de 0,6 t ha-1. En un meta-análisis de las respuestas de rendimiento de los híbridos de maíz transgénico en España14, se registraron aumentos de rendimiento similares (5,6%, correspondiente a 0,7 t ha-1), y se informó de rendimientos más altos en Alemania y Sudáfrica (12,2 y 24,6%, correspondientes a 1,1 y 1,8 t ha-1, respectivamente). El aumento del rendimiento del maíz transgénico, calculado mediante la desagregación de los datos comunicados por Klümper y Qaim16 , fue del 18,1%. Este mayor rendimiento en comparación con nuestros resultados (18,1% frente a 10,1%) podría deberse a que Klümper y Qaim incluyeron capítulos de libros, literatura gris y otros conjuntos de datos que fueron excluidos para nuestro meta-análisis. De hecho, esto se ve respaldado por la observación de que el tipo de publicación (es decir, estudios publicados en revistas revisadas por pares o no revisadas por pares) afectó al resultado del análisis16. En nuestro estudio encontramos que el aumento del rendimiento del maíz transgénico variaba en relación con el tipo de híbrido, oscilando entre el 5,6 y el 24,5% en los híbridos apilados dobles y cuádruples, respectivamente. Los híbridos de apilado cuádruple proporcionaron mayores rendimientos de grano. Esto podría estar relacionado con una mayor protección general contra las plagas debido a la inserción de multieventos que proporcionan resistencia a los coleópteros y lepidópteros10,24 , lo que confirma el resultado positivo de las nuevas tecnologías de ingeniería genética13. Las pérdidas globales de producción de maíz debidas a las plagas y a las malas hierbas se estiman en un 31,2% y un 10,5%, respectivamente25, mientras que la ganancia de rendimiento proporcionada por la gestión de las plagas de insectos mediante insecticidas químicos se estima en un 18%26.
Efectos sobre los productos químicos de protección del cultivo
Debido a los criterios de selección adoptados, en nuestro estudio no hemos encontrado un número suficiente de datos para analizar la cantidad de insecticida y herbicida utilizados en el maíz GE en comparación con los aislados o cerca de ellos y para realizar un análisis económico. Otros autores han estimado que en el periodo de 1996 a 2011 la adopción de maíz GE HT e IR causó una reducción en el volumen del ingrediente activo de herbicidas e insecticidas de 10,1% y 45,2%, respectivamente27. Según este estudio, la adopción de los cultivos GE HT dio lugar principalmente a un cambio en el perfil de los herbicidas utilizados, y la tecnología GE IR ha reducido eficazmente los insecticidas utilizados para controlar importantes plagas de los cultivos.
Metaanálisis anteriores compararon cultivos Bt y cultivos no Bt que habían sido tratados con insecticidas17,18,20. Estos estudios indicaron que los sistemas que utilizan la tecnología GE se han beneficiado también de un mejor control biológico de todas las plagas a las que la tecnología no afecta. Esto podría considerarse un beneficio indirecto de la tecnología.
Efectos sobre los rasgos de calidad
Los resultados indican claramente que el grano de maíz GE contiene menores cantidades de micotoxinas (29%), fumonisina (31%) y thricotecens (37%) que su homólogo no GE. El menor contenido de micotoxinas parece estar relacionado con la menor incidencia del ataque de insectos, ya que el maíz GE dio lugar a un 59,6% menos de mazorcas dañadas en comparación con las correspondientes isolíneas o casi isolíneas. Los insectos promueven la colonización fúngica actuando como vectores de las esporas fúngicas y creando heridas en los granos en las que se favorece la germinación de las esporas fúngicas durante el cultivo y el almacenamiento, con la consiguiente acumulación de micotoxinas en el grano28,29,30. Las micotoxinas son tóxicas y cancerígenas para los seres humanos y los animales, y el alto contenido de micotoxinas en el grano, además del riesgo para la salud, provoca el rechazo del grano en el mercado o la reducción de su precio. Por el contrario, el menor contenido de micotoxinas en el grano de maíz transgénico puede ayudar a minimizar la exposición de los seres humanos a las toxinas peligrosas para la salud a través de la dieta. El riesgo de exposición a las micotoxinas es especialmente grave en los países en desarrollo. En condiciones secas y cálidas, el maíz se cultiva bajo el estrés de la sequía y se carece de recursos tecnológicos e infraestructuras para el control rutinario de los alimentos; ambos factores favorecen el desarrollo de hongos toxinógenos31. En un escenario de cambio climático con reducción de las lluvias y aumento de la temperatura, el maíz estará cada vez más sometido a estrés por sequía32 y será más susceptible al ataque de hongos33,34.
El procedimiento de autorización previo al cultivo de transgénicos requiere la equivalencia sustancial de la composición con los cultivos no transgénicos como punto final35. Aparte de los niveles de micotoxinas, nuestros resultados indicaron que la composición del grano de maíz GE no difería de la de los aislados en cuanto al contenido de proteínas, lípidos, ADF, NDF y TDF, y confirman lo que se encontró sobre la equivalencia de composición entre los cultivos GE y los comparadores no GE durante las dos últimas décadas36.
Impacto en OTs y NTOs
El barrenador europeo del maíz Ostrinia nubilalis (Hubner) (Lepidoptera: Crambidae) y el barrenador mediterráneo del tallo del maíz Sesamia nonagrioides Lefebvre (Lepidoptera: Noctuidae), junto con el gusano de la raíz del maíz occidental (Diabrotica virgifera virgifera Le Conte) (Coleoptera: Chrysomelidae) son plagas comunes que afectan al maíz34. En nuestro estudio, sólo los datos sobre la abundancia de Diabrotica spp. fueron suficientes para realizar un meta-análisis fiable. Nuestros resultados indicaron claramente que el maíz transgénico fue muy eficaz contra la infestación de Diabrotica spp. con un 89,7% de disminución de la plaga en comparación con las cepas no transgénicas. Todos los datos utilizados se recogieron en experimentos de campo en los que no se aplicó ningún insecticida. La eficacia de los cultivos IR contra las plagas de insectos es el principal objetivo de la ingeniería genética de cultivos y nuestros datos confirman que este objetivo se ha logrado, aunque el uso del número de adultos de Diabrotica podría considerarse como un indicador no del todo fiable, ya que los daños son causados principalmente por las larvas. Además, la resistencia a Diabrotica en los híbridos de maíz de última generación es indicada por los productores de semillas GE como parcial y se están realizando intentos para mejorar aún más el rasgo de resistencia mediante el uso del ARN de interferencia (ARNi) como una estrategia novedosa13.
A pesar de la alta efectividad de los cultivos IR, no se puede excluir la evolución de la resistencia en las plagas y una consecuente reducción de la efectividad de los cultivos GE. De hecho, recientemente se ha detectado resistencia y resistencia cruzada al maíz Bt en Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) en Puerto Rico37 , Busseola fusca (Fuller) (Lepidoptera: Noctuidae) en Sudáfrica38 y en el coleóptero D. virgifera en Iowa39 , a pesar de que la implementación de refugios ha sido ordenada en EE.UU., la UE, Australia y otros países40. La estrategia de los refugios, aplicada con distintas prácticas de gestión41,42, se basa en la idea de que los refugios, que consisten en plantas hospedadoras no Bt cerca o en campos de cultivos Bt, producen plagas susceptibles que se aparean con los raros individuos resistentes que sobreviven en los cultivos Bt. Otro enfoque reciente para retrasar la evolución de la resistencia de las plagas consiste en el desarrollo de cultivos Bt que expresan más de una toxina Cry, como los cultivos Bt apilados/espaciados múltiples43.
Nuestro estudio demostró que el maíz transgénico no afectó significativamente a la mayoría de las familias de NTOs, especialmente Anthocoridae, Aphididae, Araneae, Carabidae, Chrysopidae, Coccinellidae, Nabidae, Nitidulidae y Staphylinidae. Por el contrario, detectamos una disminución considerable en Braconidae44.
En general, los resultados de los NTOs son consistentes con los resultados previos17 que muestran que no hay efectos del maíz GE IR en diferentes taxones de insectos NT, excepto por la presencia de Hymenoptera que fue menor en el maíz GE. Del mismo modo, no se detectó ningún efecto del maíz Bt sobre 26 taxones de artrópodos, incluyendo herbívoros, depredadores, omnívoros, parasitoides y compositores, en un meta-análisis de los resultados de 13 ensayos de campo en España19.
La disminución observada de Braconidae, representada principalmente por M. cingulum (98% de las observaciones), en los cultivos GE está en consonancia con otros hallazgos18 que mostraron una disminución de las poblaciones pertenecientes al gremio funcional de parasitoides. Dado que la abundancia de los parasitoides depende en gran medida de la abundancia de la plaga huésped objetivo, la disminución observada de M. cingulum en el maíz GE es muy probablemente un efecto indirecto de la disminución de O. nubilalis causada por el maíz GE.
A diferencia de otros resultados19, que cubren un área limitada el NE de la Península Ibérica, encontramos, en base a las observaciones obtenidas en tres continentes, un aumento de Cicadellidae, aunque no se apoya en el análisis de sensibilidad que revela que este resultado no puede considerarse robusto.
Desde un punto de vista metodológico, todos los meta-análisis citados anteriormente han tenido en cuenta un mayor número de observaciones, incluyendo experimentos que no cuentan con los comparadores y estadísticas adecuadas y que abarcan la literatura gris.
Impacto en la descomposición de la biomasa
La nutrición de las plantas y la calidad del suelo se ven directamente afectadas por la descomposición de la materia orgánica, que a su vez depende de la composición de los tejidos vegetales, las condiciones ambientales y la biota del suelo. Nuestros análisis indicaron que la concentración de lignina en hojas y tallos no cambió entre el maíz GE y sus aislamientos. La cantidad y la calidad de la lignina se consideran los principales rasgos que afectan a la tasa de descomposición de la biomasa vegetal, ya que la lignina es el componente más recalcitrante de los tejidos vegetales y ofrece protección a los polisacáridos asociados, a las proteínas y a otros componentes vegetales más susceptibles a la biodegradación (p. ej.,45,46,47). Las tasas de pérdida de masa de hojarasca se correlacionan con los contenidos iniciales de lignina y N48,49. De forma consistente, no observamos diferencias en la pérdida de masa de hojarasca entre los cultivos GE y sus isolíneas. Por el contrario, encontramos diferencias significativas en la pérdida de biomasa total que incluye todos los residuos del cultivo (hojas, tallos y borlas). Este desacuerdo podría deberse a las diferencias entre los cultivos GE y sus aislados en la proporción y composición de los órganos vegetales en el residuo, es decir, los tallos y las hojas, que tienen una tasa de degradación distinta50,51. Desafortunadamente, no fue posible comparar los resultados de la pérdida de biomasa con los de los flujos de CO2 en el suelo y el almacenamiento de C en el suelo debido a un número insuficiente de datos para ser analizados.
Los estudios de laboratorio y de invernadero sobre el maíz IR y HT han llamado la atención sobre las proteínas GE en el suelo y sus efectos potenciales en la biota del suelo (por ejemplo,52,53), pero pocos estudios han evaluado los efectos del maíz GE en la biota del suelo en condiciones de campo y no pudimos realizar un meta-análisis debido a la escasez de datos para taxones individuales o porque los datos no cumplían los criterios de meta-análisis. En concreto, las comparaciones de campo de maíz GE y no GE revelaron disminuciones esporádicas en la biomasa de amebas, lombrices de tierra, flagelados, ciliados, así como de nematodos, sin diferencias o con pequeñas diferencias en la composición de la comunidad de nematodos54,55,56. Por lo tanto, en el caso de los nematodos que utilizan como recurso alimenticio bacterias, hongos o plantas, el maíz transgénico parece tener un efecto directo sobre los recursos alimenticios específicos más que un efecto indirecto54. Además, la biomasa y la actividad microbiana del suelo no cambiaron entre el maíz GE y el no GE54,55,57. Los perfiles de la comunidad bacteriana en la rizosfera no se modificaron o sólo se modificaron ligeramente por los híbridos de maíz HT55,58 y los híbridos de maíz IR54,55,57. Sin embargo, si se produjeron algunos cambios leves en la comunidad bacteriana, se demostró que no eran persistentes55, probablemente debido a la rápida degradación o inactivación de las toxinas en el suelo en condiciones de campo53. Por último, la comunidad de hongos micorrícicos arbusculares (HMA), la abundancia de esporas y la colonización de las raíces no cambiaron en el maíz Bt frente al no Bt, lo que sugiere que el cultivo de maíz Bt puede no tener un impacto en los HMA en el suelo en condiciones de campo59.
En conclusión, nuestro meta-análisis de 21 años de datos de campo sobre el impacto agroambiental del maíz transgénico muestra claramente los beneficios en términos de aumentos en el rendimiento y la calidad del grano, y en la disminución del insecto objetivo Diabrotica spp. Nuestro análisis destaca un efecto modesto o nulo en la abundancia de insectos no objetivo, lo que sugiere que no hay un efecto sustancial en la diversidad de la comunidad de insectos. Esto confirma los resultados anteriores sobre los NTO y amplía nuestros conocimientos a nuevos taxones. También aportamos pruebas sólidas de que el cultivo de maíz transgénico reduce el contenido de micotoxinas en el grano. Dado que la contaminación por micotoxinas en el grano de maíz provoca anualmente elevadas pérdidas económicas en todas las regiones del mundo, la protección de las plantas de maíz mediante el uso de la tecnología GE contra el daño de los insectos, favoreciendo el desarrollo de hongos toxinógenos, puede considerarse una herramienta eficaz para reducir la contaminación del grano. Esto puede conducir a un aumento de los ingresos económicos y de la calidad de la producción y a una reducción de la exposición humana a las micotoxinas, reduciendo así los riesgos para la salud. Por último, a medida que la tecnología de los transgénicos avanza con nuevos cultivos, nuevos rasgos y nuevos países adoptantes, los nuevos datos experimentales de campo deben estar disponibles en un formato abierto y estandarizado que permita a los investigadores y reguladores sacar más conclusiones sobre los riesgos agroambientales y sanitarios de los cultivos transgénicos.