Conocido principalmente por el fútbol universitario, el Cotton Bowl ha sido el hogar de dos franquicias de la NFL durante su existencia. A lo largo de su historia, el principal inquilino del estadio fueron los SMU Mustangs (NCAA). A finales de la década de 1920, el equipo necesitaba un estadio para sus partidos. En 1930 se construyó un estadio cerca del centro de Dallas con un coste de 328.000 dólares. Llamado Cotton Bowl, tenía una capacidad de unos 45.000 espectadores. Los Mustangs jugaron el primer partido en el Cotton Bowl en 1932. A lo largo de su existencia, el aforo del estadio se ha ampliado en numerosas ocasiones, la más importante durante la década de 1940, cuando se aumentó la capacidad a más de 60.000 personas. En 1960, se fundó la AFL y colocó un equipo en Texas, los Texans. La NFL también se expandió a Texas creando los Cowboys. Los Cowboys jugaron su primer partido en el Cotton Bowl el 24 de septiembre de 1960. Los Texans jugaron en el Cotton Bowl durante tres años antes de trasladarse a Kansas City y convertirse en los Chiefs. Los Cowboys jugaron en el Cotton Bowl hasta 1971, cuando se trasladaron al Texas Stadium.
Las renovaciones del Cotton Bowl en 2008 ampliaron el aforo a más de 92.000 asientos al rodear la cubierta superior. La renovación de 50 millones de dólares también incluyó la sustitución de todos los asientos, un nuevo palco de prensa, asientos de lujo, video/marcador, iluminación y mejoras en las concesiones. El partido anual Red River Rivalry entre los Sooners de Oklahoma y los Longhorns de Texas sigue disputándose en el Cotton Bowl. Sin embargo, el estadio no tiene un inquilino principal.