Composizione del database
Ad oggi, un numero considerevole di articoli scientifici sul mais GE è presente in letteratura (6.006 pubblicazioni esaminate). Tuttavia, sulla base dei criteri adottati per la selezione dei dati, solo 76 pubblicazioni sono state eleggibili per le meta-analisi. Questa selezione suggerisce che c’è bisogno di più ricerca sul campo con una copertura geografica più ampia e con comparatori appropriati e un disegno del campo che permetta analisi statistiche robuste. È interessante notare che in Europa c’è un numero relativamente elevato di studi sul campo condotti in diversi Stati membri dell’Unione europea, nonostante il mais GM sia ampiamente coltivato solo in Spagna, a causa dei vincoli legislativi nazionali negli altri paesi. Inoltre, c’è la necessità di pubblicare i dati di ricerca in modo più standardizzato, ad esempio fornendo dati grezzi con almeno tre repliche, permettendo il calcolo della varianza. Per quanto riguarda la suddivisione degli ibridi GE per tratto nel set di dati sulla resa dei cereali, abbiamo notato che mancavano gli ibridi HT a evento singolo e questo non ha permesso la valutazione di una categoria così importante di ibridi GE di mais sulla resa dei cereali e sugli altri tratti agroambientali legati allo sviluppo della resistenza agli erbicidi. Infine, abbiamo notato che alcune categorie non erano adeguatamente coperte nel nostro database, come la biodiversità e i cicli biogeochimici del suolo che sono i processi che modulano la fornitura di servizi agro-ecosistemici23.
Effetti sulla resa dei cereali
Il nostro studio ha indicato che gli ibridi di mais GE hanno aumentato la resa del 10,1%, corrispondente a 0,7 t ha-1, calcolato sulla resa media dei cereali degli isolini GE o quasi isolini nel dataset. Questi risultati, basati su un numero elevato di osservazioni (n = 276), hanno essenzialmente confermato i risultati precedenti15, mostrando un aumento della resa del mais GE di 0,6 t ha-1. In una meta-analisi delle risposte di rendimento degli ibridi di mais GE in Spagna14, sono stati registrati aumenti di rendimento simili (5.6% corrispondente a 0.7 t ha-1), e rese più elevate sono state riportate in Germania e Sud Africa (12.2 e 24.6%, corrispondenti a 1.1 e 1.8 t ha-1, rispettivamente). L’aumento della resa per il mais GE, calcolato disaggregando i dati riportati da Klümper e Qaim16, è stato del 18,1%. Questa resa più alta rispetto ai nostri risultati (18,1% vs 10,1%) potrebbe essere causata dal fatto che Klümper e Qaim incluso capitoli di libri, letteratura grigia e altri set di dati che sono stati esclusi per la nostra meta-analisi. In effetti, questo è supportato dall’osservazione che il tipo di pubblicazione (cioè studi pubblicati su riviste peer-reviewed o non peer-reviewed) ha influenzato il risultato dell’analisi16. Nel nostro studio abbiamo trovato che l’aumento della resa del mais GE variava in relazione al tipo di ibrido, variando da 5.6 a 24.5% in ibridi impilati doppi e quadrupli, rispettivamente. Gli ibridi quadrupli impilati hanno fornito rese in grani più elevate. Ciò potrebbe essere correlato a una maggiore protezione generale dai parassiti dovuta all’inserimento di multi-eventi che forniscono resistenza a Coleotteri e Lepidotteri10,24, confermando il risultato positivo delle nuove tecnologie di ingegneria genetica13. Le perdite globali della produzione di mais dovute a parassiti ed erbacce sono stimate al 31,2% e al 10,5%, rispettivamente25, mentre il guadagno in termini di resa fornito dalla gestione dei parassiti tramite insetticidi chimici è stimato intorno al 18%26.
Effetti sui prodotti chimici per la protezione delle colture
A causa dei criteri di selezione adottati, nel nostro studio non abbiamo trovato un numero sufficiente di dati per analizzare la quantità di insetticida ed erbicida utilizzato nel mais GE rispetto agli isolini o vicino agli isolini e per effettuare un’analisi economica. Altri autori hanno stimato che nel periodo dal 1996 al 2011 l’adozione di mais GE HT e IR ha causato una riduzione del volume del principio attivo di erbicidi e insetticidi di 10,1% e 45,2%, rispettivamente27. Secondo questo studio, l’adozione di colture GE HT ha provocato principalmente uno spostamento del profilo degli erbicidi utilizzati, e la tecnologia GE IR ha effettivamente ridotto gli insetticidi utilizzati per controllare importanti parassiti delle colture.
Precedenti meta-analisi hanno confrontato colture Bt e colture non Bt che erano state trattate con insetticidi17,18,20. Questi studi hanno indicato che i sistemi che utilizzano la tecnologia GE hanno beneficiato anche di un migliore controllo biologico di tutti i parassiti che la tecnologia non colpisce. Questo potrebbe essere considerato un beneficio indiretto della tecnologia.
Effetti sui tratti di qualità
I risultati indicano chiaramente che il grano di mais GE contiene quantità inferiori di micotossine (29%), fumonisina (31%) e thricotecens (37%) rispetto alla sua controparte non GE. Il contenuto più basso di micotossine sembra essere correlato alla minore incidenza dell’attacco degli insetti, poiché il mais GE ha prodotto il 59,6% in meno di spighe danneggiate rispetto ai corrispondenti isolini o quasi isolini. Gli insetti promuovono la colonizzazione fungina agendo come vettori di spore fungine e creando ferite nei chicchi su cui viene favorita la germinazione delle spore fungine durante la coltivazione e lo stoccaggio con conseguente accumulo di micotossine nel grano28,29,30. Le micotossine sono tossiche e cancerogene per l’uomo e gli animali, e l’alto contenuto di micotossine nel grano, oltre al rischio sanitario, causa il rifiuto del grano sul mercato o la riduzione del prezzo di mercato. Al contrario, il contenuto più basso di micotossine nel grano di mais GE può aiutare a minimizzare l’esposizione degli esseri umani alle tossine pericolose per la salute attraverso la dieta. Il rischio di esposizione alle micotossine è particolarmente grave nei paesi in via di sviluppo. In condizioni secche e calde il mais viene coltivato sotto stress da siccità e mancano le risorse tecnologiche e le infrastrutture per il monitoraggio alimentare di routine; entrambi i fattori favoriscono lo sviluppo di funghi tossinogeni31. In uno scenario di cambiamento climatico con riduzione delle precipitazioni e aumento della temperatura, il mais sarà sempre più soggetto a stress da siccità32 e più suscettibile all’attacco di funghi33,34.
La procedura di autorizzazione prima della coltivazione di colture GE richiede come punto finale la sostanziale equivalenza di composizione con colture non GE35. A parte i livelli di micotossine, i nostri risultati hanno indicato che la composizione del chicco di mais GE non differisce da quella degli isolini per il contenuto di proteine, lipidi, ADF, NDF e TDF, e confermano ciò che è stato trovato sull’equivalenza compositiva tra colture GE e comparatori non-GE negli ultimi due decenni36.
Impatto su OT e NTO
La piralide europea del mais Ostrinia nubilalis (Hubner) (Lepidoptera: Crambidae) e la piralide mediterranea Sesamia nonagrioides Lefebvre (Lepidoptera: Noctuidae), insieme alla diabrotica del mais occidentale (Diabrotica virgifera virgifera Le Conte) (Coleoptera: Chrysomelidae) sono parassiti comuni che colpiscono il mais34. Nel nostro studio, solo i dati sull’abbondanza di Diabrotica spp. erano sufficienti per eseguire una meta-analisi affidabile. I nostri risultati hanno indicato chiaramente che il mais GE era altamente efficace contro l’infestazione di Diabrotica spp. con l’89,7% di diminuzione dei parassiti rispetto agli isolati non GE. Tutti i dati utilizzati sono stati raccolti in esperimenti di campo in cui non è stato applicato alcun insetticida. L’efficacia delle colture IR contro gli insetti nocivi è l’obiettivo principale dell’ingegneria genetica delle colture e i nostri dati confermano che questo obiettivo è stato raggiunto, anche se l’uso del numero di adulti di Diabrotica potrebbe essere considerato un indicatore non del tutto affidabile, poiché il danno è causato principalmente dalle larve. Inoltre, la resistenza alla Diabrotica negli ibridi di mais di ultima generazione è indicata dai produttori di sementi GE come parziale e sono in corso tentativi di migliorare ulteriormente il tratto di resistenza utilizzando l’interferenza RNA (RNAi) come una nuova strategia13.
Nonostante l’elevata efficacia delle colture IR, l’evoluzione della resistenza nei parassiti e una conseguente riduzione dell’efficacia delle colture GE non può essere esclusa. Infatti, la resistenza e la resistenza incrociata al mais Bt sono state recentemente rilevate in Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) a Porto Rico37, Busseola fusca (Fuller) (Lepidoptera: Noctuidae) in Sudafrica38 e nel Coleottero D. virgifera in Iowa39 , anche se l’implementazione di rifugi è stata resa obbligatoria negli Stati Uniti, nell’UE, in Australia e altrove40. La strategia dei rifugi, attuata con pratiche di gestione distinte41,42 , si basa sull’idea che i rifugi, che consistono in piante ospiti non Bt vicino o nei campi di colture Bt, producano parassiti suscettibili che si accoppiano con i rari individui resistenti che sopravvivono sulle colture Bt. Un altro approccio recente per ritardare l’evoluzione della resistenza dei parassiti consiste nello sviluppo di colture Bt che esprimono più di una tossina Cry, come le colture Bt multiple impilate/piramidate43.
Il nostro studio ha dimostrato che il mais GE non ha influenzato significativamente la maggior parte delle famiglie di NTOs, in particolare Anthocoridae, Aphididae, Araneae, Carabidae, Chrysopidae, Coccinellidae, Nabidae, Nitidulidae e Staphylinidae. Al contrario, abbiamo rilevato una notevole diminuzione in Braconidae44.
In generale, i risultati di NTOs sono coerenti con i risultati precedenti17 mostrando nessun effetto del mais IR GE su diversi taxa di insetti NT, fatta eccezione per la presenza di Imenotteri che era inferiore in mais GE. Allo stesso modo, nessun effetto del mais Bt su 26 taxa di artropodi, tra cui erbivori, predatori, onnivori, parassitoidi e compositori, è stato rilevato in una meta-analisi dei risultati di 13 prove sul campo in Spagna19.
La diminuzione osservata di Braconidae, principalmente rappresentata da M. cingulum (98% delle osservazioni), in colture GE è in linea con altri risultati18 che hanno mostrato una diminuzione delle popolazioni appartenenti alla gilda funzionale dei parassitoidi. Poiché l’abbondanza dei parassitoidi dipende in gran parte dall’abbondanza del parassita ospite, la diminuzione osservata di M. cingulum nel mais GE è molto probabilmente un effetto indiretto della diminuzione di O. nubilalis causata dal mais GE.
Diversamente da altri risultati19, coprendo un’area limitata la penisola iberica NE, abbiamo trovato, sulla base di osservazioni ottenute in tre continenti, un aumento di Cicadellidae, anche se non supportato dall’analisi di sensibilità che rivela che questo risultato non può essere considerato robusto.
Dal punto di vista metodologico, tutte le meta-analisi sopra citate hanno preso in considerazione un numero maggiore di osservazioni, includendo esperimenti che non avevano i comparatori e le statistiche appropriate e che abbracciavano la letteratura grigia.
Impatto sulla decomposizione della biomassa
La nutrizione delle piante e la qualità del suolo sono direttamente influenzate dalla decomposizione della materia organica, che a sua volta dipende dalla composizione dei tessuti vegetali, dalle condizioni ambientali e dal biota del suolo. Le nostre analisi hanno indicato che la concentrazione di lignina nelle foglie e negli steli non è cambiata tra il mais GE e i suoi isolini. La quantità e la qualità della lignina sono considerate le caratteristiche principali che influenzano il tasso di decomposizione della biomassa vegetale perché la lignina è la componente più recalcitrante dei tessuti vegetali e offre protezione ai polisaccaridi associati, alle proteine e ad altri componenti vegetali più suscettibili alla biodegradazione (ad esempio,45,46,47). I tassi di perdita di massa della lettiera sono correlati al contenuto iniziale di lignina e di N48,49. Coerentemente, non abbiamo osservato alcuna differenza nella perdita di massa del fusto tra le colture GE e i loro isolini. Al contrario, abbiamo trovato differenze significative nella perdita di biomassa totale che include tutti i residui del raccolto (foglie, gambi e nappe). Questo disaccordo potrebbe essere dovuto alle differenze tra GE e i loro isolini nella proporzione e nella composizione degli organi vegetali nel residuo, cioè steli e foglie che hanno un tasso distinto di degradazione50,51. Purtroppo, non è stato possibile confrontare i risultati della perdita di biomassa con quelli dei flussi di CO2 nel suolo e dello stoccaggio di C nel suolo a causa di un numero insufficiente di dati da analizzare.
Studi di laboratorio e in serra sul mais IR e HT hanno attirato l’attenzione sulle proteine GE nel suolo e sui loro potenziali effetti sul biota del suolo (ad esempio,52,53), ma pochi studi hanno valutato gli effetti del mais GE sul biota del suolo in condizioni di campo e non abbiamo potuto eseguire una meta-analisi a causa della scarsità di dati per singoli taxa o perché i dati non soddisfacevano i criteri di meta-analisi. In particolare, i confronti sul campo tra mais GE e non GE hanno rivelato diminuzioni sporadiche nella biomassa di amebe, lombrichi, flagellati, ciliati, nonché di nematodi senza differenze o piccole differenze nella composizione della comunità di nematodi54,55,56. Pertanto, nel caso di nematodi che utilizzano come risorsa alimentare batteri, funghi o piante, mais GE sembra avere un effetto diretto sulle risorse alimentari specifiche piuttosto che avere un effetto indiretto54. Inoltre la biomassa microbica del suolo e l’attività non è cambiata tra mais GE e non GE54,55,57. I profili della comunità batterica nella rizosfera non sono stati modificati o solo leggermente modificati dagli ibridi di mais HT55,58 e dagli ibridi di mais IR54,55,57. Tuttavia, se si sono verificati alcuni lievi cambiamenti della comunità batterica, questi hanno dimostrato di non essere persistenti55, probabilmente a causa della rapida degradazione o inattivazione delle tossine nel suolo in condizioni di campo53. Infine, la comunità di funghi micorrizici arbuscolari (AMF), l’abbondanza di spore e la colonizzazione delle radici non sono cambiate nel mais Bt rispetto al mais non Bt, suggerendo che la coltivazione del mais Bt potrebbe non avere un impatto sulle AMF nel suolo in condizioni di campo59.
In conclusione, la nostra meta-analisi di 21 anni di dati di campo sull’impatto agro-ambientale del mais GE mostra chiaramente i benefici in termini di aumento della resa e della qualità dei cereali, e di diminuzione dell’insetto bersaglio Diabrotica spp. La nostra analisi evidenzia un effetto modesto o nullo sull’abbondanza di insetti non bersaglio, suggerendo nessun effetto sostanziale sulla diversità della comunità degli insetti. Questo conferma i risultati precedenti su NTOs ed estende la nostra conoscenza a nuovi taxa. Forniamo anche una forte prova che la coltivazione del mais GE riduce il contenuto di micotossine nel grano. Poiché la contaminazione da micotossine nella granella di mais porta annualmente ad alte perdite economiche in tutte le regioni del mondo, la protezione delle piante di mais attraverso l’uso della tecnologia GE contro i danni degli insetti, favorendo lo sviluppo di funghi tossinogeni, può essere vista come uno strumento efficace per ridurre la contaminazione del grano. Questo può portare a un aumento del reddito economico e della qualità della produzione e a una riduzione dell’esposizione umana alle micotossine, riducendo così i rischi per la salute. Infine, man mano che la tecnologia GE va avanti coinvolgendo nuove colture, nuovi tratti e nuovi paesi adottanti, nuovi dati sperimentali sul campo dovrebbero essere resi disponibili in un formato aperto e standardizzato che permetta ai ricercatori e ai regolatori di trarre ulteriori conclusioni sui rischi agro-ambientali e sanitari delle colture GE.