Conosciuto principalmente per il football universitario, il Cotton Bowl è stato la casa di due franchigie NFL durante la sua esistenza. Nel corso della sua storia, l’inquilino principale dello stadio era la SMU Mustangs (NCAA). Alla fine degli anni 1920, la squadra aveva bisogno di uno stadio per le sue partite. Uno stadio vicino al centro di Dallas fu costruito nel 1930 al costo di 328.000 dollari. Chiamato Cotton Bowl, aveva una capacità di circa 45.000 persone. I Mustangs giocarono la prima partita al Cotton Bowl nel 1932. Nel corso della sua esistenza la capacità dello stadio è stata aumentata molte volte, la più durante gli anni ’40, quando la capacità fu portata a oltre 60.000 posti. Nel 1960 fu fondata la AFL e piazzò una squadra in Texas, i Texans. Anche la NFL si espanse in Texas creando i Cowboys. I Cowboys giocarono la loro prima partita al Cotton Bowl il 24 settembre 1960. I Texans giocarono al Cotton Bowl per tre anni prima di trasferirsi a Kansas City e diventare i Chiefs. I Cowboys giocarono al Cotton Bowl fino al 1971, quando si trasferirono al Texas Stadium.
La ristrutturazione del Cotton Bowl nel 2008 ha ampliato la capacità dei posti a sedere fino a oltre 92.000 circondando il ponte superiore. La ristrutturazione da 50 milioni di dollari comprendeva anche la sostituzione di tutti i posti a sedere, una nuova tribuna stampa, posti di lusso, video/scoreboard, illuminazione e aggiornamenti della concessione. L’annuale Red River Rivalry tra gli Oklahoma Sooners e i Texas Longhorns continua ad essere giocato al Cotton Bowl. Tuttavia, lo stadio non ha un inquilino principale.